St.Johann ruht auf den Grundmauern einer spätantiken Kapelle. Damit gehört das Objekt, neben St.Stephan, zu den beiden ältesten Kirchen der Stadt Konstanz. Verbürgt ist zudem die Gründung der Pfarrkirche durch Bischof Konrad, der St.Johann um 950 weihte. 250 Jahre später wurde neu gebaut und St. Johann, 1276, zum Chorherrenstift. 16 Jahre nach Ende des Konstanzer Konzils, 1434, erhielt die Kirche einen Turm. Es folgte Reformation, Bildersturm, Rekatholisierung, Säkularisation. Im Mai 1813 feierte die Gemeinde den letzten Gottesdienst. Die Kirche wurde exsekriert. Die Orgel und das gesamte prunkvolle Inventar ging an die umliegenden Kirchen und das Münster. Für die Verlängerung der Rheingasse bis zum Münsterplatz sollte das Gebäude abgerissen werden. Bierbrauer Nikolaus Barxel ist es in jener Zeit zu verdanken, dass die Geschichte weiter geschrieben werden kann. Er erwarb die Kirche und baute den gesamten Komplex, mit Ausnahme des Kirchenschiffes, grundlegend um. In diesem Atemzug fiel 1830, nach beinahe 400 Jahren, auch der Turm. Fortan wurde Bier gebraut und ausgeschenkt. Ein weiteres halbes Jahrhundert später entdeckte die Katholische Kirche das Gebäude erneut für sich. Die „Aktiengesellschaft Katholisches Vereinshaus St. Johann zu Konstanz“ wurde gegründet und mit dem Verkauf der Aktien der Kaufpreis finanziert.
Versammlungen, Konzerte und andere gesellschaftlich interessante Veranstaltungen, St. Johann wurde Stätte sittsamen Vergnügens. Im neu gebauten Hinterhaus standen die Druckerpressen der „Konstanzer Nachrichten und der „Deutsche Bodenseezeitung“. Vereinshaus, Gaststätte und Hotel, im ersten Weltkrieg für 150 Soldaten Kaserne. Anschließend renoviert und wieder Hotel. Es gab Pächter und neue Eigentümer. Das ehemalige Kirchenschiff blieb beliebter Veranstaltungsraum für viele Konstanzer Vereine. 1991, nach dem Tod eines langjährigen Eigentümers stellte das Hotel seinen Betrieb endgültig ein. Die Erben verkauften. Nach tiefgreifendem Umbau entstanden kleine Eigentumswohnungen und diverse Gewerbeflächen. Im ehemaligen Kirchenschiff wurde zunächst eine Markthalle betrieben. Später zog eine Einzelhändler ein. Es wechselten die Besitzer. 1994/95 wurde das Kirchenschiff und seine Nebenräume stilsicher und umfassend saniert, anschließend erfolgreich als Concept-Store für aussergewöhnliche Möbelobjekte, sowie als Ort der Begegnung mit bildender Kunst betrieben.
Seit dem Frühjahr 2019 durfte St.Johann, wegen der besonderen Ausstrahlung, der Lage und den Möglichkeiten, die Kulisse für die wöchentliche SWR-Talkshow „Talk am See mit Gaby Hauptmann“ bieten. Nach dem Ende der Produktionsstaffel haben die Eigentümer beschlossen, diese besondere Immobilie für neue Ideen zu öffnen und bieten sie zur Übernahme an.